今日声学|猫及其他陆地哺乳动物的超声听力- 大数跨境

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今日声学|猫及其他陆地哺乳动物的超声听力

两江科技评论

2021-05-08

导读：当你看到“超声（ultrasound）”这个词，你会想到和人类一样生活在陆地上的其他哺乳动物吗？本文主要内容包括：4种陆栖哺乳动物可感知到的超声波频段，超声感知能力的生物学重要性，以及目前已知的动物处

本文原文刊于

《今日声学》(Acoustics Today) 17卷 1期

标题：

Ultrasonic Hearing in Cats and Other Terrestrial Mammals

作者：

M. Charlotte Kruger, Carina J. Sabourin, Alexandra T. Levine, and Stephen G. Lomber

主要内容包括：4种陆栖哺乳动物可感知到的超声波频段，超声感知能力的生物学重要性，以及目前已知的动物处理超声波时所使用的脑部分区。

当你看到“超声（ultrasound）”这个词，首先进入你脑海的是什么？

大部分人可能会联想到超声孕检、航海及航空探测等领域，也有人会想到蝙蝠、海豚、鲸鱼这些众所周知利用超声波进行回声定位的动物。那么，你会联想到和人类一样生活在陆地上的其他哺乳动物吗？

事实上，对于不能飞的陆地哺乳动物的超声感知能力，我们的了解程度确实比较有限。

我们关于超声波的了解

超声波之所以被认为不同于“普通”声波，是因为它频率高，人类听不见。人类的听力上限约为20kHz,因而频率超过20kHz的声波就是超声波了，这是超声波定义中公认的部分。显然，这个标准是根据人类的听觉感知范围制定出来的，较为主观，本质上并没有生物学基础。

人类尽管无法听到超声波，却可以在日常生活中对它的存在加以利用，其中我们最熟悉的莫过于超声波的临床应用(Ketterling and Silverman, 2017)，包括孕期扫描、病理观察、碎肾结石(Simon et al., 2017)等等。在工业上，超声波还被用于物品厚度和质量的无损检测。虽然超声波应用场景广泛，但暴露于机载超声中也会导致人体产生恶心、头晕、注意力无法集中等不良反应(Leighton et al., 2020)。然而对于动物来说并不是这样的，出于各种原因，在人类开始利用超声频段之前很久，动物就已经在使用超声波了。

包括超声信号在内的各种信号在许多物种的生命中扮演着关键的角色。侦察猎物、寻找配偶、与同类交流等都是超声波众所周知的用途。高频信号有着较短的波长，在空气中传播时相比低频信号衰减得更快，正因如此，通过发出和收听超声信号，捕食者就有了一个不会被猎物察觉的私密交流频道。当然，如果猎物用更高频的信号交流，同样可以躲过捕食者的侦察(Pamsier et al., 2012)。可以听到超声波的动物包括猫、狗、蝙蝠、鼠类等（图1）。技术发展使我们人类已经可以侦测、观察、学习和利用这些超出我们感知范围的信号，而通过研究能听到超声信号的不同动物，我们可以更好理解高频声音感知能力背后的生理学和解剖学机制。

图1. 声压级为60dB时几种动物的听觉频率范围。小家鼠和棉鼠(Mus musculus and Sigmodon Hispidu)(Masterson and Heffner, 1980)，亚洲象(Elephas maximus)(Heffner and Heffner, 1982)，家猫(Felis catus)(Heffner and Heffner, 1985)，家狗(Canis lupus familiaris)(Heffner, 1983)，昭短尾叶鼻蝠(Carollia perspicillata)(Koay et al., 2003)，以及通常人类应用的声波频率范围(Jensen, 2007; Carovac et al., 2011; Harvey et al., 2014)

听觉通路与超声波

动物探测和感知到很大频率范围和强度范围内声音的能力来自于它们的听力系统。声波穿过外耳和中耳，最后在内耳被传导到耳蜗上。耳蜗将不同频率和强度的声音转换成可以被脑部解读的电信号。这些电信号沿着听觉通路，从耳蜗开始，经过脑干，最终被丘脑中的核传递到它们的终点——听觉皮层。

听觉皮层中的神经元大体按照它们的特征频率（即对哪个频率它们会有最灵敏的反应）进行排列。许多动物的神经元特征频率是沿着皮层表面依次排布的，这就是脑部的“音频拓扑图(tonotopic map)”(Moerel et al., 2014)。这种分布方式使得神经元可以辨识并传达出特定种类的信息，例如接收到了超声波。

由此，在陆地哺乳动物脑部皮层内，处理超声频率的神经元到底位于何处，它们的分布究竟与探测超声波的能力有什么样的关联或是对探测超声有怎样的帮助，都是十分值得研究的问题。

听力频率范围测量

我们用听力测定实验来考察不同物种的超声感知能力。声音能被探测到的临界点被称为可听阈值(audibility threshold)。精神物理学方法常常被用来测量非人类物种的感知阈值——通过给测试对象施加一个物理刺激，来测量由此引起的神经和/或知觉响应。心理声学作为神经心理学的一个分支，内容涉及用各种条件方法来分析听觉刺激和神经活动之间的关系(Dent,2017)。不同条件下的测试结果通常用听力图来展示。（图2）

图2. 小鼠（Mus musculus；Ehret，1974），雪貂（Mustela putorius furo；Kelly等，1986），人类（Homo sapiens；Sivian和White，1933），大鼠（Kelly and Masterson（1977）和猫（Felis catus; Heffner and Heffner，1985）的行为听力图。垂直虚线代表超声频段的开始（20kHz）。数据代表在每个频率下能检测到的最低声级。

超声感知的

生物学重要性

啮齿类动物

许多小型啮齿类动物通过超声波进行求偶、交配、繁殖、争夺领地、警示同类等交流活动(Arch and Narins, 2008)。雄性小鼠接收到雌性信息素，就会发出48kHz~79kHz的超声波，吸引对方将它们当作潜在伴侣(Gourbal et al., 2004)，这显示了小鼠间的超声交流有一定的性别特异性。另外，在交配时雄鼠会发出高达75kHz的叫声(Matsumoto and Okanoya, 2016)，而幼鼠如果被从窝里取出，也会发出50kHz~80kHz的离穴呼叫(Hofer et al., 2001)。小鼠可以在60dB的声压水平下听到1.5kHz~92kHz频段的声音(Hofer et al., 2001)，因而幼鼠的呼叫确实能引起母亲的搜索(Dunlap and Liu，2018)

与小鼠相似，成年大鼠发出超声波主要是有两个交流目的：以22kHz声音警告同类出现危险和以50kHz声音进行社交合作和友好行为(Wright et al., 2010)。大鼠的听力范围在250Hz~80kHz之间，幼鼠的离穴呼叫频段为40kHz~65kHz，当听到雄鼠50kHz的叫声时，雌鼠会表现出一系列吸引行为来增加交配的可能性(Portfors, 2007)。综上，啮齿类动物的生存离不开超声感知。

食肉动物

不同于啮齿类动物，有关食肉动物的超声听力演化及生物学重要性的数据非常少。除了食肉啮齿动物（如北方蝗虫Onychomys leucogaster）以外，我们已知的食肉动物很少使用超声频率进行通讯交流(Brown et al. 1978; Farley et al., 1987)。不过，许多食肉动物都可以感知到超声频率。这或许是因为，在历史上的某一时期，食肉动物的共同祖先曾用超声波侦察过猎物(Heffner and Heffner, 1985; Kelly et al., 1986)。不过，就像上文介绍的那样，鼠类这样的猎物主要以超出食肉动物听力上限的频率进行交流(Kelly and Masterton, 1977)。

Phillips和他的同事（1988）认定，雪貂(Mustela putorius furo)可以听到40Hz~40kHz的声音。相较于其他哺乳动物，雪貂的听力出现得比较晚，因而它们是用于研究听觉皮层的发育、组构和可塑性的绝佳选择(Moore, 1982)。在新生雪貂的耳道开放之前，它们通常会发出高于16kHz的声音，和鼠类一样，处于哺乳期的雌性雪貂会对幼崽的高频叫声有所反应(Shimbo, 1992)。此外，雪貂还和人类的听力范围有很大重叠。对于有关听力及听力损失的各方面研究而言，雪貂是一个很有帮助的模型。

另一种常用作听觉研究模型的食肉动物是家猫(felis catus)。我们通常认为，猫的听力敏感频段为5kHz~32kHz。尽管各类文献中记述的猫的听力频率范围存在显著差异（图3），但猫可以听到超声波这一点是被广泛认同的。一般资料里记录猫的听力下限大约为125Hz,而上限还不确定。

大多数资料里记录的猫的听力上限实际是测试的最高频率，这个上限值通常不会大于60kHz(图3)，也有些时候，上限值会被写成相关领域研究中使用过的最高测试频率，将电脉冲施加于听觉通路神经元的电模拟实验和行为实验即是如此。不过有一个例外，Heffner和Heffner(1985)的测试频率达到92kHz，他们得到猫的听力上限为85kHz。由此，猫的听力上限可能超过60kHz，并且它们大脑皮层中可能存在专门处理超声频率的神经元。

图3. 以往研究中的测试频率范围和得到的猫的听力范围。

超声频率的皮层表征

鼠类、雪貂和猫是声学研究中常见的动物模型。超声波对这些哺乳动物的生物学重要性更深刻地体现在它们的听觉皮层上有专用于超声感知的空间，我们十分有必要加深对它们听力的现有了解，尤其是对于超声频率感知的神经关联的了解。

小鼠

小鼠脑部有5个听觉皮层分区(图4A)：初级听皮层Ⅰ区（A1），听皮层前区（AAF），次级听皮层Ⅱ区（A2），背后区（DPF）和超声区（UF）(Stiebler et al.，1997)。A1和AAF都有音频拓扑组构但梯度方向相反。这两个区神经元的特性也是相似的，例如它们特征频率范围都在2kHz~45kHz之间。

小鼠是第一种被确定脑部皮层有专门处理超声频率的区域的动物(Hofstetter和Ehret，1992)。UF的响应频率范围为40kHz~70kHz，约有50%的神经元特征频率在50kHz~60kHz。与A1和AAF不同的是，UF并不是拓扑组构(Stiebler et al., 1997)，是否要将其像A1和AAF一样列入初级听皮层分区至今也还没有定论。

Tsukano和他的同事(2015)认为，背内侧区（DM）从前被归为A1背区的一部分，但实际它是专用于感知超声波的一块独立区域。该分区内存在对发声产生高度响应的神经元，响应频率高达40kHz——揭示了小鼠脑皮层中的某些神经元是如何对与日常行为相关的声音特征做出最佳响应的。这样的皮层组构被发现也存在于其他依赖超声生存的啮齿类动物脑中。

图4. 四种哺乳动物听觉皮层的音频拓扑组构。A)小鼠；B)大鼠；C)雪貂；D)猫。脑部矢状面示意中划分了：初级听皮层Ⅰ区（A1），次级听皮层Ⅱ区（A2），听皮层前区（AAF），背后区（DPF），超声区（UF），听皮层后区（PAF），腹侧区（VAF），鼻上区（SRAF），伪大脑侧裂后区（PPF），大脑侧裂上后区（PSF）和腹侧后区（VPAF）。

大鼠

大鼠的中枢听觉系统组构从解剖学和功能分区上看都和小鼠类似，5个不同的皮层分区中发现高频特征神经元的区域有：A1，AAF，听皮层后区（PAF）,腹侧区（VAF）和鼻上区（SRAF）。就音频拓扑组构而言，A1沿从尾部到喙部的梯度呈现从低（~1kHz）到高（~60kHz）的特征频率，然后这个梯度在A1的头尾边缘分别镜像反转，分别形成了与AAF和PAF的边界线（图4B）(Rutkowski et al., 2003; Polley et al., 2007)。

和小鼠不同的是，大鼠皮层中并没划分出超声区，不过有研究人员(Kalatsky et al., 2005)认为这个区域很可能是存在的，因为大鼠和小鼠脑中的音频拓扑组构极为相似。总之，尽管已经发现了啮齿类动物皮层组构的共同之处，我们仍需进一步加深对它们听觉皮层中超声相关区域的研究，也许就会得到可以拓展至其他哺乳动物的普适性发现。

雪貂

和其他哺乳动物一样，雪貂的听觉皮层分为多个子区域，A1和AAF属于初级听皮层，次级听皮层区域有：前背区，伪大脑侧裂后区（PPF）和大脑侧裂上后区（PSF）。PPF和PSF紧靠A1腹侧（图4C）。Bizley和同事(2005)描述了雪貂听觉皮层不同分区的功能组织，并绘制了这些区域的音频拓扑组构。

我们认为对于小鼠、大鼠以及大多数其他哺乳动物，听觉皮层各分区上的特征频率都是从高到低头尾向分布的，并且在相邻分区的边界处发生反转(Bizley et al., 2005)。然而，这种反转并不存在于雪貂脑皮层中。对于雪貂，A1和AAF的频率梯度在背侧相遇，并向腹侧降低（图4C）(Kaas, 2011)，因而A1和AAF的音频拓扑组构都是越接近背尖频率越高的。雪貂A1的生理特性（如音频拓扑组构和神经元特性）和猫的A1相似(Kaas,2011)，但从听力图可以看出，雪貂的特征响应频率整体低于猫（图2）。

猫

和雪貂相似，猫的听觉皮层可以分为一个或多个初级区以及几个次级区(Bizley et al., 2005)。为了描述猫听觉皮层的功能和拓扑结构，Reale和Imig(1980)分析了神经元团簇（有时是单个神经元）是如何响应各种频率的。另外，为了描述核心听觉区域A1和AAF的音频拓扑组构，Reale和Imig(1980)还描述了PAF和腹侧后区（VPAF）的存在及组构。此外，他们还把这个带状的听觉区域划分成了A2，颞区（T），背后域（DP）和腹侧域（V）。

Hall和Lomber(2015)确定了猫的听觉皮层上有A1、AAF、PAF和VPAF四个功能不同的拓扑组构并论述了相邻区域间的音频拓扑梯度反转（图4D）。随着A1从大脑侧裂后外侧沟（PES）的前部延伸至大脑侧裂前外侧沟（AES）的后部，其拓扑梯度增加。在PES的后边缘，A1达到其拓扑梯度的最小值，并在接近PAF时形成一个低频反转边界(Hall and Lomber,2015)。高频反转边界存在于A1-AAF和PAF-VPAF边界，这里很可能发现具有超声选择性的神经元。

猫听觉皮层上的超声选择性神经元

根据音频拓扑组构原理，似乎具有最高频特征的神经元可能位于每个听觉区域的边缘。我们将神经元分为宽频调谐和窄频调谐，分别响应大范围和小范围的频率。这种分类方法表明了神经元所传递的感知输入的类型以及它们在特定皮层区域的作用。高频选择性神经元的调谐频带很窄(Phillips and Irvine, 1982)，与之印证的的说法是，这类神经元大部分存在于高频反转边界内，例如，Carrasco和Lomber(2010)在A1和AAF边界附近发现了特征频率高达60kHz的神经元。

但是，高频反转边界也可能包含宽频调谐的神经元亚群，用于整合A1和AAF上较宽频带的超声感知输入。研究人员有时会避免探测边界附近的这些区域，以防意外记录邻近区域的神经元而造成“污染”(Carrasco et al., 2015)。也正因为采取了这种措施，研究可能无法记录到真正具有最高特征频率的神经元，从而对我们理解猫和其他陆生哺乳动物听觉皮层接收超声刺激后的表现造成了限制。

结语

超声对许多动物的生存至关重要，这一点由某些物种脑部专用于超声响应的皮层空间大小就能证明。尽管我们知道超声波具有一定的生物学重要性，但许多陆生哺乳动物的超声听力可能一直被我们低估了，像文中讨论的一些动物，它们的超声听力范围至今没能被最终确定，它们脑中用于处理超声的确切区域也依旧难以定论。我们期待进一步的研究可以明确超声频率在整个听觉神经科学中的角色和定位。

译文仅供学习交流